Джон Синглтон Копли родился в 1738 г. в Бостоне. Пользовался советами своего отчима, портретиста и гравера П.Пелэма, но в основном учился самостоятельно, совершенствуясь в мастерстве путем копирования гравюр с произведений Г.Кнеллера, Дж.Рейнольдса и других мастеров. Писал (иногда пользуясь техникой пастели) привлекающие своей искренностью и свежестью наблюдения реалистические портреты (Поль Ревир). Вводя в композицию элементы натюрморта, Копли изображал своих персонажей в окружении различных предметов; это придавало портрету необычайную живость и остроту.

К середине 1760-х гг. Копли был самым востребованным портретистом Новой Англии. Тем не менее художник желал знать, насколько его искусство отвечает нетривиальным европейским стандартам. В 1766 г. он посылает в Лондон на выставку картину (Генри Пелэм (Мальчик с белкой), исполненную специально для этого случая, и получает самые лестные отзывы, в том числе от Дж.Рейнолдса, заявившего, что Копли мог бы стать мастером мировой величины. Однако, оговаривался Рейнолдс, для этого ему необходимо получить соответствующее художественное образование, за рубежом. Копли с энтузиазмом воспринял совет английского коллеги, однако прошло восемь лет, прежде чем он решился покинуть Бостон.

В 1774 г., в условиях нарастающей политической нестабильности художник уезжает из родного города. В течение года он путешествует по Европе, изучая живопись Возрождения и барокко, а также классическую скульптуру. В следующем году к нему присоединяются жена и дети, и Копли обосновываются в Англии.

В Лондоне Копли близко сошелся с живописцем Б. Уэстом, своим соотечественником, осевшим в Лондоне одиннадцатью годами ранее и к тому времени снискавшим расположение двора и признание публики. Отчасти под влиянием Уэста наряду с портретной живописью Копли обращается к историческому жанру. В своей первой значительной работе этого рода (Брук Уотсон и акула) художник разрабатывает тему, которая впоследствии станет отличительной чертой романтизма XIX столетия, а именно: тему борьбы человека с разрушительными силами природы. В 1799 г. Копли становится членом Королевской академии художеств. Картины Копли английского периода приобрели ярко выраженный оттенок академичности и в целом потеряли ту живость и всепроникающий реализм, которые характерны для бостонских произведений художника.

В последние годы жизни здоровье Копли резко ухудшилось, тем не менее он продолжал работать до последних месяцев жизни.

         Умер в Лондоне в 1815 г.